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Molecular phylogeny and speciation patterns in host-specific monogeneans (Cichlidogyrus, Dactylogyridae) parasitizing cichlid fishes (Cichliformes, Cichlidae) in Lake Tanganyika
Monogenea (Platyhelminthes), mainly gill and fin ectoparasites of fish, are often recognized as host specific and morphologically and ecologically diverse. These parasites exhibit high species diversity at the level of host species or individual fish specimens. Using case studies, especially those widely performed in Dactylogyrus parasitizing cyprinoid fish, this article presents current knowledge on the ecology and evolution of congeneric gill monogeneans. The important aspects of the ecology of congeneric monogeneans are highlighted, in particular: host specificity expressed at several host levels (from strict specificity to phylogenetic specificity), microhabitat specificity expressed by restricted positions on fish gills to facilitate intraspecific mating, and the link between microhabitat preference and morphological adaptation (i.e., sclerotized structures of the haptor) or reproductive isolation. From the evolutionary perspective, this study focused on the processes of the speciation and diversification of congeneric monogeneans, highlighting the role of host switch as the most prominent coevolutionary event, accompanied in some cases mostly by intrahost speciation or cospeciation, as revealed by cophylogenetic studies. Here, important knowledge on evolutionary patterns of host specificity, microhabitat specificity, and morphological adaptation is presented. Host-specific monogeneans may represent an important tool for studying the historical biogeography of their hosts. Specifically, in the case of freshwater fish hosts exhibiting disjunctive distribution, they reflect both historical and contemporary contacts. The role of host-specific congeneric monogeneans in revealing historical intercontinental and intracontinental contacts between freshwater fish is highlighted. Finally, the importance of the role of genetic coadaptation, limiting the presence of host-specific monogeneans in hybrid fish, is emphasized.
TITLE: Monogènes spécifiques à leur hôte parasitant les poissons d’eau douce : écologie et évolution des associations hôtes-parasites. ABSTRACT: Les Monogènes (Plathelminthes), principalement ectoparasites des branchies et des nageoires des poissons, sont souvent reconnus comme spécifiques à leur hôte et diversifiés morphologiquement et écologiquement. Ces parasites présentent une grande diversité d’espèces au niveau des espèces hôtes ou des spécimens individuels de poissons. À l’aide d’études de cas (en particulier celles largement réalisées chez les Dactylogyrus parasitant les poissons cyprinoïdes), les connaissances actuelles sur l’écologie et l’évolution des monogènes branchiaux congénères sont présentées. Les aspects importants de l’écologie des monogènes congénères sont mis en évidence, en particulier la spécificité à l’hôte exprimée à plusieurs niveaux de l’hôte (de la spécificité stricte à la spécificité phylogénétique), la spécificité du microhabitat exprimée par des positions restreintes sur les branchies des poissons pour faciliter l’accouplement intraspécifique, et le lien entre la préférence du microhabitat et l’adaptation morphologique (c’est-à-dire les structures sclérifiées du hapteur) ou l’isolement reproductif. Du point de vue évolutif, l’étude a été concentrée sur les processus de spéciation et de diversification des monogènes congénères, soulignant le rôle du changement d’hôte comme l’événement coévolutif le plus important, accompagné surtout dans certains cas de spéciation ou de cospéciation intra-hôte, comme le révèlent les études cophylogénétiques. Des connaissances importantes sont présentées ici sur les modèles évolutifs de spécificité d’hôte, de spécificité de microhabitat et d’adaptation morphologique. Les monogènes spécifiques à l’hôte peuvent représenter un outil important pour étudier la biogéographie historique de leurs hôtes. Plus précisément, dans le cas des poissons d’eau douce hôtes présentant une distribution disjonctive, ils reflètent à la fois des contacts historiques et contemporains. Le rôle des monogènes congénères spécifiques à leur hôte dans la révélation des contacts intercontinentaux et intracontinentaux historiques entre poissons d’eau douce est mis en évidence. Enfin, l’importance du rôle de la coadaptation génétique limitant la présence de monogènes spécifiques à l’hôte chez les poissons hybrides est soulignée.
- Keywords
- Fish parasites, Genetic coadaptation, Host specificity, Host-parasite coevolution, Monogeneans, Species coexistence,
- MeSH
- Biological Evolution * MeSH
- Species Specificity MeSH
- Ecosystem MeSH
- Phylogeny MeSH
- Host Specificity * MeSH
- Trematode Infections veterinary parasitology MeSH
- Host-Parasite Interactions * MeSH
- Fish Diseases * parasitology MeSH
- Platyhelminths physiology classification genetics isolation & purification MeSH
- Fishes parasitology MeSH
- Fresh Water * parasitology MeSH
- Trematoda physiology classification genetics MeSH
- Gills * parasitology MeSH
- Animals MeSH
- Check Tag
- Animals MeSH
- Publication type
- Journal Article MeSH
- Review MeSH
Reciprocal effects of adaptive radiations on the evolution of interspecific interactions, like parasitism, remain barely explored. We test whether the recent radiations of European whitefish (Coregonus spp.) across and within perialpine and subarctic lakes promote its parasite Proteocephalus fallax (Platyhelminthes: Cestoda) to undergo host repertoire expansion via opportunity and ecological fitting, or adaptive radiation by specialization. Using de novo genomic data, we examined P. fallax differentiation across lakes, within lakes across sympatric host species, and the contributions of host genetics versus host habitat use and trophic preferences. Whitefish intralake radiations prompted parasite host repertoire expansion in all lakes, whereas P. fallax differentiation remains incipient among sympatric fish hosts. Whitefish genetic differentiation per se did not explain the genetic differentiation among its parasite populations, ruling out codivergence with the host. Instead, incipient parasite differentiation was driven by whitefish phenotypic radiation in trophic preferences and habitat use in an arena of parasite opportunity and ecological fitting to utilize resources from emerging hosts. Whilst the whitefish radiation provides a substrate for the parasite to differentiate along the same water-depth ecological axis as Coregonus spp., the role of the intermediate hosts in parasite speciation may be overlooked. Parasite multiple-level ecological fitting to both fish and crustacean intermediate hosts resources may be responsible for parasite population substructure in Coregonus spp. We propose parasites' delayed arrival was key to the initial burst of postglacial intralake whitefish diversification, followed by opportunistic tapeworm host repertoire expansion and a delayed nonadaptive radiation cascade of incipient tapeworm differentiation. At the geographical scale, dispersal, founder events, and genetic drift following colonization of spatially heterogeneous landscapes drove strong parasite differentiation. We argue that these microevolutionary processes result in the mirroring of host-parasite phylogenies through phylogenetic tracking at macroevolutionary and geographical scales.
- Keywords
- Platyhelminthes, RADseq, host repertoire expansion, population genetics, speciation, species flocks,
- Publication type
- Journal Article MeSH
The freshwaters of Iraq harbour a high diversity of endemic and phylogenetically unique species. One of the most diversified fish groups in this region is cyprinoids, and although their distribution is relatively well known, their monogenean parasites have only rarely been investigated. Herein, we applied an integrative approach, combining morphology with molecular data, to assess the diversity and phylogeny of cyprinoid-associated monogenean parasites. A total of 33 monogenean species were collected and identified from 13 endemic cyprinoid species. The highest species diversity was recorded for Dactylogyrus (Dactylogyridae, 16 species) and Gyrodactylus (Gyrodactylidae, 12 species). Four species of Dactylogyrus and 12 species of Gyrodactylus were identified as new to science and described. Two other genera, Dogielius (Dactylogyridae) and Paradiplozoon (Diplozoidae), were represented only by 4 and 1 species, respectively. Phylogenetic analyses of the Dactylogyrus and Gyrodactylus species revealed that the local congeners do not form a monophyletic group and are phylogenetically closely related to species from other regions (i.e. Europe, North Africa and Eastern Asia). These findings support the assumption that the Middle East served as an important historical crossroads for the interchange of fauna between these 3 geographic regions.
- Keywords
- Cyprinoidei, Dactylogyrus, Dogielius, Gyrodactylus, Middle East, Paradiplozoon, phylogeny, species diversity,
- MeSH
- Phylogeny MeSH
- Fishes MeSH
- Trematoda * genetics MeSH
- Animals MeSH
- Check Tag
- Animals MeSH
- Publication type
- Journal Article MeSH
- Geographicals
- Iraq epidemiology MeSH
- Africa, Northern MeSH
- Middle East MeSH
Owing to the largely unexplored diversity of metazoan parasites, their speciation mechanisms and the circumstances under which such speciation occurs - in allopatry or sympatry - remain vastly understudied. Cichlids and their monogenean flatworm parasites have previously served as a study system for macroevolutionary processes, e.g., for the role of East African host radiations on parasite communities. Here, we investigate the diversity and evolution of the poorly explored monogeneans infecting a West and Central African lineage of cichlid fishes: Chromidotilapiini, which is the most species-rich tribe of cichlids in this region. We screened gills of 149 host specimens (27 species) from natural history collections and measured systematically informative characters of the sclerotised attachment and reproductive organs of the parasites. Ten monogenean species (Dactylogyridae: Cichlidogyrus and Onchobdella) were found, eight of which are newly described and one redescribed herein. The phylogenetic positions of chromidotilapiines-infecting species of Cichlidogyrus were inferred through a parsimony analysis of the morphological characters. Furthermore, we employed machine learning algorithms to detect morphological features associated with the main lineages of Cichlidogyrus. Although the results of these experimental algorithms remain inconclusive, the parsimony analysis indicates that West and Central African lineages of Cichlidogyrus and Onchobdella are monophyletic, unlike the paraphyletic host lineages. Several instances of host sharing suggest occurrences of intra-host speciation (sympatry) and host switching (allopatry). Some morphological variation was recorded that may also indicate the presence of species complexes. We conclude that collection material can provide important insights on parasite evolution despite the lack of well-preserved DNA material.
TITLE: À l’Ouest, rien de nouveau ? L’histoire évolutive des monogènes (Dactylogyridae : Cichlidogyrus, Onchobdella) infectant une tribu de poissons cichlidés (Chromidotilapiini) d’Afrique occidentale et centrale. ABSTRACT: En raison de la nature largement inexplorée de la diversité des parasites métazoaires, leurs mécanismes de spéciation et les circonstances dans lesquelles cette spéciation se produit—allopatrie ou sympatrie—restent très peu étudiés. Les cichlidés et leurs parasites Plathelminthes monogènes ont déjà servi de modèle pour l’étude des processus macro-évolutifs, par exemple pour le rôle des radiations d’hôtes de l’Afrique de l’Est sur les communautés de parasites. Ici, nous étudions la diversité et l’évolution des monogènes peu étudiées qui infestent une lignée de poissons cichlidés d’Afrique occidentale et centrale : les Chromidotilapiini, qui est la tribu de cichlidés la plus riche en espèces dans cette région. Nous avons examiné les branchies de 149 spécimens hôtes (27 espèces) provenant de musées d’histoire naturelle et mesuré systématiquement les caractères informatifs des pièces sclérifiées du hapteur et des organes copulateurs des parasites. Dix espèces de monogènes (Dactylogyridae : Cichlidogyrus et Onchobdella) ont été trouvées ; huit sont nouvelles pour la science et une est redécrite. Les positions phylogénétiques des espèces de Cichlidogyrus infectant les chromidotilapiines ont été déduites par une analyse de parcimonie des caractères morphologiques. En outre, nous avons utilisé des algorithmes d’apprentissage automatique pour détecter les caractéristiques morphologiques associées aux principales lignées de Cichlidogyrus. Bien que les résultats de ces algorithmes expérimentaux restent peu concluants, l’analyse de parcimonie indique que les lignées de Cichlidogyrus et d’Onchobdella de l’Afrique de l’Ouest et Central sont monophylétiques, contrairement aux lignées d’hôtes qui sont paraphylétiques. Plusieurs cas de partage d’hôtes suggèrent des occurrences de spéciation synxénique (sympatrie) et de changement d’hôte (allopatrie). Certaines variations morphologiques ont été enregistrées et peuvent également indiquer la présence de complexes d’espèces. Nous concluons donc que le matériel de collection peut fournir des informations importantes sur l’évolution des parasites malgré le manque d'ADN exploitable.
- Keywords
- Allopatric speciation, Host-parasite evolution, Machine learning, Maximum parsimony, Sympatric speciation,
- MeSH
- Cichlids * parasitology MeSH
- Phylogeny MeSH
- Parasites * MeSH
- Platyhelminths * genetics MeSH
- Trematoda * MeSH
- Animals MeSH
- Check Tag
- Animals MeSH
- Publication type
- Journal Article MeSH